Esimene Põltsamaa Pühavaimu koguduse kirik ehitati 1851. aastal alevi keskusest ühe versta kaugusele Kuningamäele. See kellatorni ja viie kupliga palkkirik ehitati arhitekt Adamsoni projekti järgi. Kehva seisukorra ja ebasobiva asukoha tõttu otsustati uus kirik ehitada sobivamasse kohta asula keskuses. Sobiv maatükk kiriku ehitamiseks saadi Lossi tänaval 1892. aastal. Tartu piiskopkonna arhitekti Apollon Edelsoni projekti järgi alustati kivikiriku ehitamist 8. mail 1894, ehitaja oli S. Felder. Põltsamaa Pühavaimu kiriku pühitseti 10. septembril 1895; tegemist on õigeusu kirikuga.